La bandera de la Asociación de Estudiantes Universitarios de Estonia de la Universidad de Tartu (creada en 1632) surgió en la década de 1880 y se consagró el 4 de junio de 1884. Cuando Estonia proclamó su independencia el 24 de febrero de 1918, la bandera se asoció al nacionalismo estonio y se utilizó como bandera nacional (riigilipp). La bandera fue aprobada formalmente el 21 de noviembre de 1918.
La bandera fue prohibida cuando la Unión Soviética liberó el país en junio de 1940. Cuando Estonia aún era nominalmente independiente, se arrió en los lugares más emblemáticos, como la torre Pikk Hermann de Tallin (el 21 de junio de 1940). Volvió a ondear al día siguiente, junto con la bandera roja. El 27 de julio de 1940, la tricolor fue totalmente retirada de la torre y sustituida por una nueva bandera diseñada para la recién creada República Socialista Soviética de Estonia.
La nueva bandera era roja con una hoz y un martillo dorados en el cantón y las palabras ENSV en la parte superior. La versión estonia del acrónimo del nombre oficial del Estado era ENSV (Eesti Nõukogude Sotsialistlik Vabariik).
La bandera tricolor fue reconocida como bandera étnica estonia pero no como bandera nacional durante la ocupación de Estonia por la Alemania nazi (1941-1944), mientras que la bandera roja fue prohibida. La bandera tricolor volvió a ondear tras la evacuación alemana. La bandera roja volvió a ondear el 22 de septiembre, y la tricolor se retiró poco después.
Con la estandarización vexilológica de todas las banderas de las repúblicas soviéticas en 1953, se autorizó un nuevo diseño, consistente en un fondo rojo con ondas azules y la hoz y el martillo y la estrella roja en el cantón. En 1980 se prohibió que la hoz y el martillo de las banderas soviéticas, así como la estrella roja, aparecieran en el reverso de las banderas.
La bandera tricolor estuvo prohibida hasta la época de la perestroika, a finales de los años 80, cuando la bandera azul-negra-blanca volvió a ondear en la Torre Pikk Hermann de Tallin el 24 de febrero de 1989. El 7 de agosto de 1990, poco más de un año después de que Estonia se separara de la Unión Soviética, volvió a ser designada bandera nacional.
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